菲奧娜早年在愛爾蘭留學(xué)過三年。其后,她在歷史頻道和TLC頻道擔(dān)任紀(jì)錄片的分集制片人。2005年,菲奧娜因參演美國HBO頻道的西部劇情電視劇《朽木》而出道。2006年,在犯罪微電視劇《盜賊》中飾演愛麗絲；同年,出演其處女作電影《小織紡》。2007年,在第二舞臺劇院登臺表演外百老匯劇《海外的美國人》。菲奧娜·道里夫的劇照2008年,在電影《花園派對》中飾演貝琪；同年又在英國廣播公司美國頻道的犯罪題材電視劇《法律與秩序:特殊受害》中客串扮演尼基·布雷斯林偵探。2009年,參與戰(zhàn)爭題材電影《信使》的拍攝,以及客串出演電視劇《凡人煩人》。2010年,主演電影《大人物的來信》以及電視電影《秋天之后》。2013年,與其父親布拉德·道里夫共同出演系列驚悚類電影《鬼娃的詛咒》,在片中飾演妮卡·皮爾斯,憑借這一角色為人所熟知。2014年,在電影《奪命穿心》中飾演吉娜一角。2015年,參與索尼影視旗下的電視劇《終極玩家》的拍攝,在該劇中飾演克洛伊·斯蒂爾。2016年,連續(xù)兩季在電視劇《全能偵探社》中飾演巴特·庫里什,并在美國廣播公司的迷你電視劇《當(dāng)我們崛起時》中出演年輕時的戴安娜；同年,她還主演電影《黑手黨》,而她也擔(dān)任了該片的副制片人。2017年,再次在驚悚類電影《鬼娃回魂7》中扮演妮卡·皮爾斯。2018年,在全國廣播公司旗下的電視劇《罪惡黑名單》的第五季中飾演珍妮弗·雷丁頓；之后又在美國電視網(wǎng)旗下的電視連續(xù)劇《人類清除計(jì)劃》中扮演一位狂熱的邪教領(lǐng)袖塔維斯。2019年,參與克里斯托弗·諾蘭所執(zhí)導(dǎo)的科幻劇情電影《信條》的拍攝,在該片中扮演惠勒這一角色。2020年,在流媒體AmazonPrimeVideo出品的電視劇《烏托邦世界》中客串飾演卡拉,同年又在由斯蒂芬·金小說所改編的驚悚類電視劇《末日逼近》中飾演反派鼠女。2021年,參演電視劇《鬼娃恰吉》,除了劇中繼續(xù)飾演妮卡·皮爾斯,也分飾了反派角色查爾斯·李·雷。2022年,出演喜劇電影《救贖偏差》,在劇中飾演帕克·舍費(fèi)爾。